La pudrición lenticelar u ojo de buey es una de las enfermedades más importantes en la postcosecha de las manzanas, tanto en Chile como en otros países productores de pomáceas, junto al moho azul, causado principalmente por Penicillium expansum, y la pudrición calicinal y/o pudrición gris, causada mayormente por Botrytis cinerea.

En total existen seis especies de Neofabraea que causan la enfermedad, siendo las más comunes N. perennans y N. (Phlyctema) vagabunda. Por otro lado, N. kienholzii es una especie conocida desde principios del siglo XXI y descrita en Norteamérica recién en el año 2009 (Spotts et al., 2009), con una amplia distribución entre Norte América, Europa, Sudáfrica y Australia, pese a que no es una especie predominante. N. malicorticis, por su parte, sólo se encontraría en el oeste de Estados Unidos (Pacífico Noroeste) y los reportes en Europa serían erróneos, continente donde se le consideraba como sinónimo de N. perennans. Por otro lado, N. actinidiae y N. brasiliensis sólo han sido reportadas en Brasil (Bogo et al., 2018).

Los síntomas de esta enfermedad se desarrollan en postcosecha luego de al menos tres meses de almacenamiento refrigerado y se caracterizan por la generación de anillos concéntricos (Foto 1) de diferentes colores, lo que es más notorio en manzanas rojas y en infecciones por N. perennans y N. malicorticis. Para los norteamericanos este síntoma simula un tiro al blanco, es decir un bull´s eye; de ahí que a la enfermedad se le denomine en inglés “bull´s eye rot”, lo que no tiene relación con el ojo de ningún animal. Las lesiones son circulares, firmes, de bordes más o menos bien definidos y con la pulpa de aspecto corchoso en el centro de la lesión. En condiciones de humedad se presenta desarrollo de cuerpos frutales en las lesiones, de color blanquecino, que corresponden a los acérvulos (Foto 2) que son las estructuras que producen las conidias. Eventualmente se produce desarrollo de micelio sobre las lesiones, sin embargo, no hay nuevas infecciones en almacenamiento.

En Chile el primer reporte existente corresponde a Neofabraea malicorticis (Pinto, 1978), identificación basada en el conocimiento existente en esa época, donde la presencia de esporas curvas era indicación de N. malicorticis, mientras la presencia de esporas rectas era indicación de N. perennnas. A partir del 2003/4 la enfermedad alcanza una gran relevancia, con un fuerte impacto en la exportación de manzanas y donde se describe por primera vez la presencia de Neofabraea alba (Henríquez, 2005), especie conocida actualmente como N. vagabunda (sinónimo Phlyctema vagabunda). Recientemente, se ha descrito la presencia de N. perennans en Chile (González et al., 2020), lo que podría representar un incremento de la enfermedad en el país. Dicha determinación ocurrió luego de advertirse la presencia de este patógeno en manzanas importadas desde Estados Unidos (Foto principal).

EPIDEMIOLOGÍA DE LOS PATÓGENOS

Entender la epidemiología de los patógenos es fundamental para poder establecer estrategias de control que permitan reducir la incidencia de la enfermedad. En el caso del manzano, N. malicorticis causa el cancro antracnósico, enfermedad que puede destruir un huerto. Se caracteriza por las esporas del hongo, capaces de producir cancros mediante infección directa de las ramas, pudiendo destruir tanto ramas secundarias como principales e incluso los ejes.

N. perennans, en cambio, produce el cancro perenne del manzano que sólo se produce por infecciones a través de heridas en la madera. El cancro en sí no es perenne, pero este “crece” anualmente por heridas que se producen en los tejidos de cicatrización que genera la planta en torno al cancro; allí se protegen pulgones lanígeros que se alimentan en los callos producidos, o en esta zona se producen heridas por heladas, con lo que se producen nuevas infecciones que incrementan el tamaño del cancro.

En estos cancros los hongos producen sus esporas, que son diseminadas en presencia de agua, dispersándose por el árbol y alcanzando los frutos. La lluvia permite una distribución dentro del árbol, mientras que la ocurrencia de lluvia con vientos favorece la dispersión a una mayor distancia. Por otra parte, la ocurrencia de agua libre a partir de rocíos en el huerto, genera la liberación de las esporas, que se mueven con el agua por gravedad en el árbol y llegan a los frutos a través de los pedúnculos, con lo que la mayoría de las infecciones y síntomas se observarán en la cavidad peduncular (Foto 3).

Neofabraea vagabunda, por otro lado, es una especie más bien epifita, lo que significa que se desarrollaría sobre los tejidos del árbol sin una asociación estrecha con la madera, a pesar de que se ha detectado en cancros pequeños y tejido muerto (Henríquez et al., 2004), causando cancros y muerte regresiva de plantas nuevas de manzano (Rooney-Latham y Soriano, 2016), así como se le ha observado causando cancros en ramas de olivo (Romero et al., 2015) y el “coin canker” en fresno (Rossman et al., 2002).

No hay claridad respecto de la asociación de N. kienholzii con el manzano, se cree que produciría cancros, pero esta situación no se ha descrito. Se le ha observado causando enfermedad de la madera (“trunk disease”) en vides en Hungría (Lengyel et al., 2020). Sobre N. actinidiae y N. brasiliensis no se conocen mayores antecedentes. Otro aspecto interesante es que estos patógenos causan cancros en la madera y pudrición de los frutos en manzanos, pero en perales sólo causan pudrición de los frutos, desconociéndose con exactitud el origen del inóculo que infecta los frutos.

MOMENTOS DE RIESGO

Estudios realizados en peras en Estados Unidos muestran que las esporas son producidas por estos patógenos a lo largo del año con incrementos importantes hacia fines del verano y el otoño (Figura 1), coincidente con la cosecha, especialmente de variedades tardías (Henríquez et al., 2006). Es así como dichas variedades se ven enfrentadas a mayores niveles de inóculo en condiciones climáticas favorables, con precipitaciones o condiciones de agua libre por rocíos que ocurren en otoño, lo que se traduce en mayores niveles de enfermedad que variedades más precoces.

Es interesante considerar que N. vagabunda se presenta con mayor incidencia en temporadas más húmedas, lo que guarda directa relación con la idea de que es un patógeno más bien epifítico y que dependerá de la humedad ambiente predominante durante la temporada. Asimismo, N. perennnas, con una mayor asociación con la madera del frutal, será la especie predominante en temporadas de menor humedad ambiente. Lo anterior se determinó en huertos de perales Beurre Bosc en Estados Unidos, donde N. vagabunda (N. alba) predominó en la temporada 2001, que fuera más húmeda y tuviera índices mayores de enfermedad respecto de la temporada 2002, donde predominó N. perennnas (Cuadro 1) (Henríquez et al., 2004).

Otro aspecto que trae controversia sobre estos patógenos es respecto del momento en que provocan las infecciones en la fruta. La idea más común es que éstos patógenos generan infecciones latentes en el campo y que luego producen los síntomas en postcosecha. Existen estudios que indican que las esporas que caen sobre la fruta germinan y desarrollan tubos germinativos que “buscan” una lenticela y en ella se alojan, generando un apresorio, que corresponde a una estructura especializada para la penetración de los tejidos.

Se cree que la latencia se produciría en este estado, el apresorio, pero aquí nos encontramos con un tema controversial: al estar al interior de la lenticela, ¿se encuentra el hongo al interior del fruto? Es bastante relativo pues la morfología de las lenticelas varía mucho entre distintas variedades y especies; en peras Beurre Bosc, las lenticelas son simples depresiones de la epidermis, sin observarse cavidades. Todo parece indicar que la verdadera infección del fruto, es decir cuando el hongo penetra al interior, se produciría en la medida que la fruta va madurando; de hecho, es considerada entre las enfermedades de fruta madura (ripe rot), lo que en condiciones de manejo comercial ocurrirá durante el almacenamiento de la fruta, luego de al menos tres meses desde la cosecha, lo que implica que antes de ese tiempo las esporas se encontrarían sobre la fruta.

Lo anterior es relevante al momento de definir las estrategias de manejo, y efectivamente lo que se ha observado es que las aplicaciones de fungicidas deben ser realizadas tarde, cercanas a la cosecha, a pesar de que la literatura indica que las infecciones ocurren desde la flor en adelante. Si fuera así, las aplicaciones, especialmente de fungicidas de contacto como los cúpricos no tendrían ningún efecto.

En consecuencia, al parecer no ocurren infecciones en el campo y por lo tanto no es necesario aplicar fungicidas repetidamente durante la temporada, bastando sólo con una, o unas pocas, previo a la cosecha. Lo claro es que a pesar de las aplicaciones de fungicidas realizadas en los huertos la enfermedad sigue siendo un problema y en el caso de Chile, debido a la reciente detección de Neofabraea perennas, es probable el problema que se incremente.