La concentración de la producción de manzanas se encuentra geográficamente entre las regiones de O’Higgins y el Maule (85%), zona central del país, que se desarrolla bajo un clima mediterráneo (Csb, según índice bioclimático; Köppen-Geiger), con temperaturas mínimas de 7°C, media de 14°C y máximas de 21°C, caracterizado por tener veranos calurosos y secos, e inviernos fríos con precipitaciones (300-676 mm acumulados/anual; http://www.meteochile.cl). Sin embargo, en las condiciones medioambientales de los últimos quince años, se ha generado una extrema sequía (megasequía), lo que acompañado de una excesiva radiación y alza de temperaturas ha contribuido significativamente al aumento de huertos comerciales de manzanos con presencia de cancros y muerte regresiva de brazos, ramillas y troncos. Por lo tanto, es posible que las condiciones ambientales predominantes en los últimos años en la zona central de Chile hayan predispuesto a las plantas al desarrollo de esta enfermedad. La incidencia se estima entre 5 y 45% de plantas afectadas en huertos productivos localizados entre las regiones de O’Higgins y La Araucanía (Díaz et al., 2022).

Epidemiología

Los síntomas de cancros y muerte regresiva incluyen una declinación general en el hospedero (manzano), brotes con entrenudos cortos, hojas cloróticas, presencia de cancros, muerte de ramillas y muerte regresiva de brazos y plantas. En cortes transversales de ramillas y brazos enfermos se observa una pudrición dura de la madera de color marrón marrón oscuro en forma de ‘V’ o ‘U’ (Ver figura 1).

Los estudios recientes enfocados en la determinación de la etiología de la muerte regresiva (Díaz et al., 2019b; Díaz et al., 2022), han demostrado que los agentes causales que han sido aislados e identificados corresponden a especies de hongos pertenecientes a la familia Botryosphaeriaceae, incluyendo a las especies Diplodiaseriata, Neofusicoccum arbuti, D. mutila y Lasiodiplodia theobromae (Figura 2). Estas especies de Botryosphaeriaceae se encuentran distribuidas en la zona central de los huertos comerciales de manzanos, con un dominio en la frecuencia dela especie D. seriata (Figura 3).

La información generada en el marco de los proyectos Fondecyt 1180677 y Fondecyt 1210109 indica que estas especies de Botryosphaeriaceae se encuentran en tejidos enfermos formando estructuras reproductivas denominados picnidios. Las fuentes de inóculo corresponden a brazos y ramillas enfermos en la misma planta, residuos de poda y frutos con pudrición negra (pudrición por D. seriata y D. mutila) en el árbol o en el suelo (Díaz et al., 2019a). Estos picnidios tienen la capacidad de madurar y producir en su interior conidias durante la temporada, generando inóculo para realizar la infección a nivel de campo, especialmente por las heridas de poda (Figura 4).

Es importante considerar otras especies frutales (hospederos) con la misma enfermedad (cancros y muerte regresiva), que son atacadas por las Botryosphaeriaceae y que se cultivan en sus cercanías como kiwis, vides, arándanos y nogales, a unos metros de distancia de los huertos comerciales de manzanos. En este sentido, nuestros estudios sobre las inoculaciones de ramillas de manzano con diferentes especies de Botryosphaeriaceae obtenidos desde nogales, arándanos y vides han demostrado ser patógenos en el manzano, es decir tienen la capacidad de causar daños en el manzano (Figura 5). Por lo tanto, deben ser consideradas en el manejo de la enfermedad, como otras fuentes inóculo.

El monitoreo de la liberación de las conidias en condiciones de campo es muy importante para conocer la época de su liberación y dispersión, principalmente asociadas al viento, salpicado de lluvias y eventualmente por insectos. Nuestros estudios indican la presencia de las especies descritas anteriormente presentes en los huertos (Figura 6), y que además los puntos de máxima liberación de las conidias están asociados fuertemente a las precipitaciones, en especial en la época de poda. Sin embargo, la liberación muestra que no solo están presentes en la época de poda (periodo crítico), sino que liberaciones que ocurren en el verano estarían asociadas a la infección de la fruta con el desarrollo de una pudrición negra principalmente causada por D. seriata y D. mutila (Figura 6).

Las edades de las heridas de poda juegan un rol importante en la susceptibilidad a la infección por especies de Botryosphaeria. Basado en nuestros estudios de campo, utilizando aislados a su vez obtenidos desde diferentes fuentes de inóculo (residuo de poda, frutos con pudrición negra y brazos con muerte regresiva de manzano), se observa una alta susceptibilidad de las heridas de poda cuando es fresca, es decir de 1 a 15 días de edad, y que las especies de Botryosphaeria obtenidas desde las fuentes de inóculo (frutos, residuos), poseen la capacidad de infectar a la madera de manzano (Figura 7).

Finalmente, es importante indicar que un conocimiento más completo sobre la epidemiología de la enfermedad permite entender de mejor manera cómo se comportan los patógenos en el campo considerando al hospedero y las condiciones ambientales presentes, además de conocer cuáles son sus fuentes de inóculo y así realizar un mejor manejo de la enfermedad, enfocado a disminuir las fuentes de inóculo. Sin lugar a duda, la protección de heridas frescas de poda es muy importante para evitar nuevas infecciones a nivel de campo, junto con realizar un manejo holístico de las fuentes de inóculo, para presentar una baja carga o nivel de inóculo durante la temporada (retiro, quema o picado e incorporación en profundidad) y disminuir su expansión.