Los metales pesados pueden definirse como elementos metálicos densos, normalmente tóxicos a bajas concentraciones. Esta definición también incluye algunos metaloides como arsénico, que pueden provocar toxicidad a un bajo nivel de exposición. Los metales pesados más comunes y de mayor preocupación desde el punto de vista de la salud humana, dada su toxicidad, son mercurio (Hg), cadmio (Cd), cromo (Cr) y arsénico (As).

La lista de metales pesados también incluye otros elementos tales como hierro (Fe), cobre (Cu), cinc (Zn), aluminio (Al), berilio (Be), cobalto (Co) y manganeso (Mn). Algunos de estos elementos son esenciales para plantas y animales, pero en exceso pueden ser tóxicos.

Las actividades humanas industriales y agrícolas resultan en el aumento de la liberación de metales pesados en el medio ambiente, los cuales pueden acumularse fácilmente en el suelo, lodos y fondos marinos, así como en tejidos de animales y el hombre.

Los metales pesados en el suelo existen en formas solubles e intercambiables y como complejos orgánicos e inorgánicos. Las distintas formas de metales pesados tienen diferentes biodisponibilidades, siendo aquellas solubles e intercambiables las más disponibles. Los mecanismos de adsorción y la desorción afectan fuertemente la biodisponibilidad de metales pesados y, por lo tanto, su toxicidad en el suelo. Sin embargo, la disponibilidad también depende del pH, el tiempo de contacto entre los iones metálicos y los suelos y la competencia con otros iones, así como la presencia de ligandos inorgánicos y la materia orgánica (Figura 1).

El cobre es un nutriente esencial para los cultivos. Es absorbido desde la solución del suelo en la forma de Cu+ y Cu+2. Su principal función es como activador de enzimas, participando en el funcionamiento de más de 30 diferentes enzimas y participa en la síntesis de vitamina A. Es posible observar deficiencias de Cu en suelos arenosos y orgánicos; sin embargo, su aplicación para el control de enfermedades normalmente previene posibles deficiencias. Lamentablemente el uso indiscriminado de cobre en los sistemas productivos, en particular en frutales y vides, ha provocado una rápida acumulación de este elemento en el suelo transformándose en un factor limitante por toxicidad (Figura 2).

BIODISPONIBILIDAD Y TOXICIDAD DE CU

Debido a su naturaleza no degradable, los metales pesados se denominan compuestos persistentes, es decir que pueden permanecer por largo tiempo en el suelo. Según las condiciones fisicoquímicas como textura de suelo, aireación, pH, disponibilidad de agua, el Cu+2 y otros metales, pueden acumularse o hacerse biodisponibles (solubles y capaces de pasar a células vivas). Cuando se hacen biodisponibles pueden resultar tóxicos para los organismos vivos incluyendo microorganismos, aunque muchos de estos pueden activar mecanismos de tolerancia.

La respuesta de las plantas a la toxicidad de metales pesados implica cambios estructurales, bioquímicos y fisiológicos que dependen del tipo y concentración de los elementos y el tiempo de exposición. Los síntomas más visibles por fitotoxicidad en la planta se relacionan con la reducción de crecimiento, especialmente de la raíz, clorosis y necrosis en las hojas y, posteriormente, síntomas de senescencia y abscisión.

Frutales y viñas que crecen en suelos con alta concentración de Cu presentan en general raíces con ápice más corto y grueso, debido a los cambios en la división celular y en la disposición de los tejidos, así como menor densidad radicular que se refleja en una absorción reducida de nutrientes y, por lo tanto, menor producción de biomasa. A nivel foliar, las plantas pueden mostrar síntomas que pueden confundirse con deficiencias de otros nutrientes como Fe o Zn.

Los efectos de la toxicidad de Cu sobre el microbiota del suelo están relacionados con la disminución de la respiración, biomasa microbiana y diversidad filogenética, entre otros:

Inhibición de la biomasa microbiana: Desde los años 90, cuando se hizo más común el uso de lodos de depuradora en agricultura, numerosas investigaciones como las realizadas por Chander et al., 1992-1995, Aoyama, 2013, demostraron el efecto de metales pesados, en especial del Cu++aplicado como caldo bordelés, en la reducción de la biomasa microbiana en relación al incremento de Cu+2.

La presencia de altas concentraciones de Cu+2 (1000 mg/kf Cu total) reduce la biomasa microbiana expresada como C microbiano/ C orgánico (Figura 3). Asimismo, la producción de micelio en hongos. Sin embargo, este efecto no es universal. Por ejemplo, en un experimento, la adición de Cu a un suelo arrocero, hasta 1600 ppm, aumentó el tamaño de la población de hongos, proporcional a la concentración de Cu agregada, pero disminuyó la diversidad de hongos en un 40%, determinando dominancia de géneros como Aspergillus, Penicillium y Fusarium (Lin et al, 2020).

Otros ensayos han indicado que la población de hongos como Penicillium puede incrementarse en presencia de Cu+2, con la inhibición de la evolución de CO2 del suelo (respiración microbiana), observándose un coeficiente de correlación positivo entre la concentración de Cu y el número de colonias de hongos en el suelo. Además, se determinó que los hongos tolerantes a Cu, especialmente el género Penicillium, son dominantes en los suelos contaminados con Cu (Keiblinger et al., 2018).

Inhibición de la respiración en suelo: En general la respiración microbiana en el suelo se afecta negativamente frente a altas concentraciones de iones Cu+2. Diversos estudios han demostrado la disminución drástica en la tasa respiratoria aeróbica con valores de EC50 (concentración para un 50% de reducción de la respiración) de 187 mg kg−1 Cu-EDTA/L de suelo (Kaiblinger et al., 2018). La adición de Cu al suelo afecta directamente la membrana celular de microrganismos o se acompleja con la materia orgánica haciéndola menos disponible para la producción de energía y por tanto favorece la muerte de microorganismos (Figura 4).

Inhibición de la degradación de la materia orgánica: La presencia de altas concentraciones de Cu en el suelo inhibe la función metabólica de los microorganismos. Publicaciones recientes indican que además de inhibir la respiración microbiana, elevadas concentraciones de Cu ejercen especial efecto sobre Gammaproteobacteria y Actinobacteria, grupos con géneros relacionados con la degradación de materia orgánica, y la acumulación de C y N en suelos probablemente debido a las menores tasas de degradación. Este proceso lleva a una pérdida de fertilidad del suelo y modificaciones en el equilibrio entre la liberación de CO2 y el almacenamiento de C a largo plazo.

Selección genética de microorganismos resistentes al Cu: La convivencia de largo plazo de los microorganismos del suelo con altas concentraciones de Cu, termina seleccionando las comunidades microbianas con mayor relación filogenética y diversidad funcional restringida, como Acidobacterias Betaproteobacteria y Nitrospira, perdiendo la posibilidad de participar de diversas funciones en el suelo.

Alteración del ciclo del N: Diferentes estudios en suelos (con y sin planta) empleando concentraciones de entre 1 y 100 mg/kg CuO -NP (óxido de Cu en nanopartículas) en trigo han demostrado que la acumulación de Cu en el suelo provoca efectos negativos sobre las poblaciones de microorganismos desnitrificantes, a pesar de que este grupo microbiano generalmente presenta mayor diversidad, variabilidad funcional y amplitud de nicho (anaerobios facultativos y diversidad de sustrato) que lo hace más resistente a estrés abiótico, en comparación con los microorganismos nitrificantes. Los efectos del Cu están relacionados con la inhibición de la síntesis de proteínas involucradas en el metabolismo del N, la transferencia de electrones y la producción de transportadores (Simonin et al, 2018).

Adicionalmente, experimentos en suelo han demostrado una reducción de la fijación de N2, como producto de la acumulación de metales pesados, incluso presentes en abonos orgánicos de origen animal o lodos de depuradora. Azotobacter es uno de los géneros de fijación libre más sensibles a la concentración de Cu+2 en suelo.

Inhibición de la actividad enzimática: Numerosos estudios han demostrado que altas concentraciones de Cu inhiben las actividades enzimáticas como β glucosidasa, fosfatasa y ureasa, enzimas asociadas a la degradación de materia orgánica, además de la deshidrogenasa, indicadora de respiración microbiana. La actividad enzimática de la ureasa y la nitrato reductasa pueden ver afectadas a diferentes niveles de Cu++, pero depende de la textura, pH, C disponible, entre otros factores. Asimismo, enzimas oxidativas como la fenol y peroxidasa pueden ser producidas por bacterias y hongos para mitigar los efectos de toxicidad del Cu. Cuando el Cu se hace tóxico, se favorecen los radicales reactivos de oxígeno y aumenta la actividad de las enzimas oxidativas.

MECANISMOS DE PROTECCIÓN DE LOS MICROORGANISMOS

Algunos microorganismos como Trichoderma harzianum, T. viridae y hongos de micorriza también pueden verse negativamente afectados por altas concentraciones de Cu+2. Sin embargo, en estos organismos se han reconocido algunos mecanismos de proteccion, como la producción de proteínas extracelulares que retienen Cu+2 en la superficie de la pared celular y reducen su disponibilidad.

Los hongos de micorriza, en particular, presentan mecanismos como la reducción de la absorción de metal y el aumento del flujo de salida, la inmovilización de metal por adsorción a la pared celular, secuestro de metal extracelular o quelación intracelular por metalotioneínas o fitoquelatinas, y compartimentación de metales en esporas y vesículas. Estos mecanismos podrían ayudar a reducir la toxicidad de Cu en cultivos, existiendo algunas evidencias a este respecto. Sin embargo, existen también evidencias que apuntan en el sentido contrario, es decir que el uso de estos microorganismos puede aumentar la disponibilidad y absorción de metales.

COMENTARIOS FINALES

La acumulación de metales pesados, en particular cobre, provoca toxicidad a nivel de plantas y microorganismos del suelo, generando selección de éstos, disminuyendo su diversidad y actividad. Algunos grupos de microorganismos presentan mecanismos de protección frente a la toxicidad de Cu, que podrían ser utilizados para aliviar los efectos tóxicos sobre los cultivos. Algunos ciclos, como el del N, son fuertemente afectados por la toxicidad de Cu, en particular la fijación de N2 atmosférico y la actividad de la enzima ureasa. Más allá de las medidas de remediación y adaptación, lo más importante es reducir los niveles de aplicación de Cu y otros metales al suelo, además de monitorear permanentemente sus niveles para evitar la acumulación y generar efectos negativos sobre los cultivos y medioambiente.

Bibliografía

Keiblinger, K. M. et al. (2018). Ecotoxicology,  27(2):217–233. https://doi. org/10.1007/s10646-017- 1888-y; Aoyama (2013) J. Env. Protection, , 4, 27-36 http://dx.doi.org/10.4236/ jep.2013.44A005; Chander et al. (1995), Soil Biology & Biochemistry, 27(11): 1409- 1421. doi:10.1016/0038- 0717(95)00074-O

Por: Rodrigo Ortega Blu, Phd Y María Mercedes Martínez, Phd, Universidad Técnica Federico Santa María